Entrainement en neurofeedback pour la réaducation des fonctions cognitives et motrices dans les accidents vasculaires cérébraux : deux rapports de cas
Wenya Nan,†Ana Paula Barbosa Dias, et Agostinho C. Rosa
Résumé
L’AVC est une affection neurologique débilitante qui entraîne généralement une activité cérébrale électrique anormale et une altération des fonctions sensorielles, motrices ou cognitives. Dans ce contexte, l’entraînement au neurofeedback, c’est-à-dire une technique non invasive et relativement peu coûteuse qui contribue à la neuroplasticité et à la performance comportementale, pourrait être prometteur pour la réadaptation après un AVC. Nous avions l’intention d’explorer l’entraînement au neurofeedback sur un patient de sexe masculin de 63 ans et une patiente de 77 ans souffrant d’un AVC chronique. Tous deux souffraient d’un accident vasculaire cérébral ischémique depuis une période assez longue (plus de 3 ans) et ne pouvaient pas obtenir d’amélioration supplémentaire par la thérapie traditionnelle. L’entraînement au neurofeedback a été conçu pour améliorer l’activité alpha de 15 séances réparties sur 2 mois, dans le but d’améliorer la cognition globale et, espérons-le, d’améliorer la fonction motrice de la patiente. Nous avons constaté que les deux patients présentaient une amélioration alpha pendant la NFT par rapport à la ligne de base des yeux ouverts dans la plupart des séances. De plus, les deux patients ont réduit leur niveau d’anxiété et de dépression. Le patient de sexe masculin a montré une évolution du modèle de parole en termes de nommage, d’achèvement des phrases et de fluidité verbale, tandis que le patient de sexe féminin a amélioré la fonctionnalité de la marche. Ces résultats suggèrent que l’entraînement au neurofeedback alpha pourrait fournir un éventail d’améliorations, offrant un nouvel espoir aux patients victimes d’un AVC chronique qui ne pourraient pas obtenir d’autres améliorations grâce aux thérapies traditionnelles.
Mots-clés : alpha, neurofeedback, AVC chronique, réadaptation, cognition
Introduction
L’AVC est une affection neurologique débilitante causée par des interruptions de l’apport sanguin au cerveau. Une personne sur six dans le monde souffrira d’un accident vasculaire cérébral tout au long de sa vie. Étant la principale cause d’invalidité chez l’adulte, l’AVC entraîne généralement des changements dans l’activité cérébrale électrique et une altération des fonctions sensorielles, motrices ou cognitives (1). Dans ce contexte, en tant que technique non invasive et relativement peu coûteuse qui contribue à la neuroplasticité, l’entraînement par neurofeedback EEG (NFT) pourrait être un outil prometteur pour la réadaptation après un AVC. En s’attaquant aux excès et aux déficits en particulier les activités EEG par l’inhibition en temps réel ou l’entraînement à l’augmentation, le NFT permet au patient de moduler son activité électrique neuronale et donc sur le métabolisme cortical.
Après la NFT, certains patients victimes d’un AVC ont montré des améliorations modestes des fonctions cognitives telles que l’attention, la mémoire, la concentration, la lecture et la coordination de la parole (2). Par exemple, après une NFT alpha supérieure, deux patients ayant subi un seul AVC chronique présentant des déficits de mémoire ont montré une amélioration de la mémoire, tandis qu’une « normalisation » corticale a été trouvée chez un patient victime d’un AVC présentant des schémas pathologiques d’activation cérébrale (3). Par rapport à la rééducation traditionnelle, trente séances de rythme sensorimoteur (SMR, 12-15 Hz) ou de NFT mi-bêta (15-18 Hz) ont été plus efficaces pour améliorer la concentration et la perception visuelle chez le patient atteint d’hémi-paralysie d’un accident vasculaire cérébral au cours des 3 mois précédents à 1 an (4). En résumé, des études antérieures ont montré le potentiel de la NFT pour la réadaptation cognitive chez les survivants d’un AVC.
L’AVC ischémique est le résultat du blocage d’un vaisseau sanguin alimentant le cerveau. Une atténuation de la puissance alpha peut survenir à la suite d’un AVC ischémique (5). La puissance alpha joue un rôle important non seulement dans les fonctions cognitives, mais aussi dans les conditions physiologiques. Il a été constaté que la puissance alpha avait une corrélation positive relativement forte avec le flux sanguin cérébral régional (rCBF) (5). De plus, l’amélioration de la puissance alpha était associée à des améliorations des fonctions motrices et des activités dans la vie quotidienne (6, 7).
Bien que le NFT ait démontré des avantages sur la réadaptation après un AVC, il n’est pas encore clair s’il fonctionne toujours sur les patients victimes d’un AVC chronique qui ont souffert d’un AVC avec une longue période (plus de 3 ans) et n’ont pas réussi à obtenir une amélioration supplémentaire en utilisant des thérapies traditionnelles. Par conséquent, nous avons appliqué la NFT sur deux patients atteints d’avc chronique, afin d’examiner s’ils étaient capables d’augmenter leur activité alpha par NFT et, par conséquent, d’obtenir une amélioration de la cognition ou de la capacité motrice.
Matériaux et méthodes
Participants
Deux patients atteints d’AVC chronique ont été recrutés selon les critères selon lesquels ils étaient capables de comprendre les tâches, avaient le sens du temps et de l’espace, et avaient subi un AVC pendant plus de 6 mois. Les thérapies de réadaptation traditionnelles ont cessé de fonctionner pour les deux participants. Des consentements éclairés écrits ont été obtenus des deux participants avant l’expérience. Le protocole était conforme à la Déclaration d’Helsinki et approuvé par le Comité d’éthique de la recherche du CHLN et du CAML.
Participant A was a 63-year-old man, 80 kg and 1.64 m tall, married and professional active. He had two ischemic strokes in February and November 2013, respectively, due to atheromatous disease of large vessels. A computed tomography (CT) scan revealed cortico-subcortical hypodensity in the left frontal-temporal-operculum region and occlusion of the middle cerebral artery. For his rehabilitation background in the past, he performed physical rehabilitation three times per week in a clinic to treat his right hemiparesis until no further improvement could be obtained. He recovered his gait, but still had difficulties to make functional hand movements. He also had conduction aphasia caused by stroke and was treated with speech therapy, but he stopped it when he had no further improvement. He presented cognitive deficits, had difficulties in pronouncing certain words, but understood all kinds of speech. His dyslipidemia and hypertension were controlled daily with medication. He was followed by medical doctors all the time, with routine appointments. The NFT started in 2016 during which no other intervention was performed.
Participant B was a 77-year-old woman, 75 kg and 1.47 m tall, widowed and retired. In October 2006, she suffered from ischemic stroke, and a CT scan revealed hypodensity in the parieto-temporal region with stenosis of the right vertebral artery. For her rehabilitation background in the past, she performed physical rehabilitation three times per week in a clinic until no further improvements could be achieved. When NFT started in 2016, she presented difficulties in her gait, but she walked independently with crutches. She was with sequelae in the right hemisphere and symptoms of hemiparesis, slightly increased tonus, abolition of postural sensitivity, hemiosthosthesia of the right limbs, decreased right visual acuity and peripheral left facial paresis. She had insulin-treated secondary diabetes post-acute pancreatitis and hypertension, both medicated daily. She was followed by medical doctors all the time, with routine appointments. She had no cognitive deficits. No other treatment was performed during NFT intervention.
Evaluation
Afin d’examiner les effets de la NFT, plusieurs évaluations ont été effectuées avant la NFT, pendant la NFT et après la NFT comme suit. Les échelles d’anxiété et de dépression de l’hôpital (HADS), les tests d’étendue des chiffres avant et arrière ont été effectués pour les deux participants. HADS a été utilisé pour évaluer l’anxiété et la dépression, dans lesquelles sept éléments étaient liés à l’anxiété et sept autres éléments étaient liés à la dépression (8). La plage de scores pour chaque échelle est de 0 à 21, avec des scores plus élevés indiquant une condition pire. Le test de l’étendue des chiffres en avant et en arrière a été utilisé pour évaluer la mémoire à court terme et la mémoire de travail.
Nous nous sommes également concentrés sur les fonctions les plus touchées par l’AVC, c’est-à-dire la fonction vocale chez le participant A et la fonction motrice chez le participant B. Par conséquent, les tests suivants ont été adaptés à chaque participant avant NFT, au milieu de NFT et après NFT. La capacité d’élocution du participant A a été évaluée par les tests adaptés du mini-examen de l’état mental (MMSE) qui est largement utilisé dans les milieux cliniques et de recherche (9) et étendu avec de nombreux tests liés à l’expression de la brève évaluation de l’aphasie (BAE) qui peut détecter une performance verbale minimale chez les patients atteints d’aphasie (10 ). Nous avons testé le nommage (y compris l’identification des images et des couleurs), la complétion des phrases, la fluidité verbale, la lecture et la répétition, l’écriture et la copie de phrases.
La capacité motrice du participant B a été mesurée à l’aide de l’échelle d’équilibre de Berg (11), du test de marche de dix mètres (12) et du Timed Up and Go (13). Plus précisément, afin d’évaluer l’amélioration de l’équilibre et de réduire le temps de test dû à l’état du patient, cinq tâches (tâche 1, 2, 4, 6, 7) liées à l’équilibre ont été choisies sur la base de l’échelle d’équilibre de Berg. Ten Meter Walk Test et Timed Up and Go ont été utilisés pour évaluer la vitesse de marche.
Déroulé des entrainements
Pour le confort et la présence des participants, l’expérience a été menée chez eux sans qu’il y ait de distractions et de bruit. On a demandé aux participants de rester confortablement assis devant un ordinateur. Pour éviter les artefacts, on leur a demandé de ne pas parler et de rester aussi immobiles que possible pendant la NFT. Il n’y avait pas d’autre thérapie impliquée pendant l’intervention NFT.
Le lieu de formation a été déterminé en fonction de la cible NFT et de l’état du participant. Le participant A a été fait à Oz afin de minimiser l’interférence de ses mouvements oculaires involontaires et fréquents. Pour le participant B, le lieu d’entraînement était Cz pour l’amélioration de la cognition et de la fonction motrice. Les deux électrodes de référence ont été placées sur les mastoïdes gauche et droite et l’électrode de masse a été placée sur la nasion.
Les signaux EEG ont été amplifiés par un amplificateur EEG (Compact 823, Meditron, Electomedicina Ltda, SP, Brésil) et enregistrés par le logiciel Somnium (Cognitron, SP, Brésil) à une fréquence d’échantillonnage de 250 Hz. Les signaux ont été filtrés avec un filtre passe-bande analogique de 0,1 à 70 Hz dans l’amplificateur et un filtre passe-bande numérique de 4 à 30 Hz. Les impédances des électrodes ont été maintenues en dessous de 5 kΩ.
Chaque participant a effectué 15 séances au total avec 2 séances par semaine. Lorsque les participants n’étaient pas disponibles en raison de leur emploi du temps, la session était reportée. En conséquence, les deux participants ont terminé 15 séances en 2 mois. Chaque session consistait en 5 blocs d’entraînement, et chaque bloc comportait 8 essais de 90 s avec un intervalle de 5 s entre les deux. Ainsi, le temps total d’entraînement était de 1 h par séance. Avant et après chaque séance, une ligne de base eEG de 1 minute avec les yeux ouverts (OE) et les yeux fermés au repos a été enregistrée, respectivement.
Compte tenu de la grande différence individuelle dans la bande alpha, la bande alpha individuelle (IAB) a été adoptée pour le lieu d’entraînement de chaque patient (14). L’IAB a été défini par les croisements du spectre EEG entre les yeux ouverts et les yeux fermés conditions de repos. L’IAB du participant A se situait entre 9,7 et 11,3 et sa fréquence alpha de crête était de 10,8 Hz. Pour le participant B, l’IAB variait de 6,5 Hz à 9,4 Hz et sa fréquence alpha de crête était de 8 Hz.
Les amplitudes relatives ont été calculées par l’équation suivante où le Bas était la limite inférieure de la bande de fréquences et le Haut était la limite supérieure de la bande de fréquences, et le X (k) est le spectre d’amplitude de fréquence calculé par transformation de Fourier rapide (FFT) toutes les 125 ms avec une fenêtre de données de 2 s.
Relative amplitude = ∑Highk=LowX(k)High−Low∑30k=4X(k)30−4
Une sphère et un cube affichés sur un écran d’ordinateur ont été utilisés pour un retour visuel en temps réel. Le rayon de la sphère reflétait le paramètre de rétroaction en temps réel, et si cette valeur atteignait un seuil (Objectif 1), la couleur de la sphère changeait. Cette sphère était faite de plusieurs tranches et plus elle avait de tranches, plus elle avait l’air lisse. La hauteur du cube était liée à la période pendant laquelle l’objectif 1 continuait d’être atteint en continu. Si l’objectif 1 était atteint de façon continue pendant plus d’une période prédéfinie (2 s), l’objectif 2 était atteint et le cube se levait jusqu’à ce que l’objectif 1 cesse d’être atteint. Ensuite, le cube a commencé à tomber lentement jusqu’à ce qu’il atteigne le fond ou que l’objectif 2 soit à nouveau atteint (15). Par conséquent, les participants ont été invités à essayer différentes stratégies mentales pour augmenter la taille de la sphère ou garder le cube aussi haut que possible. Aucune stratégie mentale explicite n’a été donnée, et on leur a dit de se laisser guider par le processus de rétroaction.
Le seuil dans le premier bloc d’entraînement de chaque séance a été fixé à un niveau légèrement inférieur à l’alpha de la ligne de base de repos de l’OT mesurée avant chaque séance. Pour les blocs restants, le seuil serait augmenté de 0,1 dans le bloc suivant si le pourcentage de temps au-dessus du seuil était supérieur à 60 %.
Résultats
Résultat EEG
Dans chaque bloc NFT et ligne de base au repos, l’amplitude relative de l’IAB a été calculée pour une analyse plus approfondie. Nous avons d’abord examiné le changement du CCI au cours des sessions. Comme indiqué dans Graphique 1A, le participant A n’a montré qu’une légère tendance à l’augmentation sur 5 blocs NFT, tandis que le participant B a présenté une tendance à la hausse plus évidente sur 5 blocs NFT.
Signifie IAB au fil du temps. A) Dans le cadre des sessions; B) Participant A au cours des sessions; (C) Participant B au cours des sessions.
Deuxièmement, nous avons examiné le changement du CCI d’une session à l’autre. L’amplitude moyenne de l’IAB sur 5 blocs NFT au cours des sessions a été prise comme activité de session, et l’amplitude moyenne de l’IAB entre la base de référence avant et après la NFT a été considérée comme la base de référence de l’OT à chaque jour de formation. Pour le participant A, comme indiqué dans Graphique 1B, aucune tendance d’augmentation évidente sur l’ensemble de la procédure NFT n’a pu être trouvée dans les sessions NFT (r = -0,255, p = 0,359, 2 queues) ou dans la ligne de base de l’OT (r = 0,303, p = 0,272, 2 queues). Néanmoins, il pourrait augmenter son IAB pendant la NFT par rapport à la base de référence de l’OT en 9 sessions, ce qui représente 60% du total des sessions. En ce qui concerne le participant B dans l’ensemble du processus de formation en Figure 1C, elle a pu apprendre à augmenter son IAB dans les deux séances de NFT (r = 0,798, p = 0,001, 2 queues) et de base d’OT (r = 0,71, p = 0,003). De plus, elle a pu augmenter l’amplitude de l’IAB pendant la NFT par rapport à la ligne de base de l’OT dans 80% du total des séances.
Résultat de performance
Pour le test d’étendue de chiffres, le participant A n’a montré aucun changement dans l’étendue de chiffres avant ou arrière par rapport à la procédure NFT, tandis que le participant B a augmenté d’un chiffre après NFT. Les scores d’anxiété et de dépression des deux participants ont diminué au cours du processus NFT (Tableau 1).
Tableau 1
Anxiety and depression score.
| Scale | Participant A | Participant B | ||||
|---|---|---|---|---|---|---|
| Before | In the Middle | End | Before | In the Middle | End | |
| Anxiety | 10 | 10 | 9 | 11 | 9 | 8 |
| Depression | 12 | 11 | 10 | 10 | 9 | 8 |
As expected, Participant A had some difficulties in carrying out tests due to his cognitive deficits. His speech assessment results were shown in Table 2. It can be seen that there was a slight evolution in the naming including images identification and color identification, sentences completion, and verbal fluency. The remaining tests did not show any evolution, but there was no setback in any performed test.
Tableau 2
Résultat de l’évaluation de la parole du participant A.
| Tests | Avant | Après 5 séances | Après 11 séances | Fin | |
|---|---|---|---|---|---|
| Identification des images (score de 0 à 10) | 8 | 9 | 10 | 10 | |
| Identification des couleurs (score de 0 à 5) | 3 | 4 | 4 | 4 | |
| Achèvement des phrases (score de 0 à 5) | 2 | 3 | 3 | 3 | |
| Fluidité verbale | Un | 5 | 5 | 5 | 6 |
| B (score 0–21) | 14 | 19 | 21 | 21 | |
| C (score 0-1) | 1 | 1 | 1 | 1 | |
| Lecture et répétition (score 0, 3, 5) | 3 | 3 | 3 | 3 | |
| Rédaction de phrases (score 0–1) | 0 | 0 | 0 | 0 | |
| Copie de phrases (score 0–1) | 1 | 1 | 1 | 1 |
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Pour le participant B, dans le test de l’échelle d’équilibre de Berg lié à l’équilibre, une amélioration des performances dans les tâches 1 et 6 a été observée au cours des sessions NFT, tandis que d’autres tâches sont restées constantes au fil du temps. De plus, elle a amélioré sa vitesse de marche dans le test de marche de 10 mètres et Time Up and Go (Tableau 3). Il convient de noter que cette patiente a fait une chute une semaine avant la dernière évaluation, ce qui a influencé son score de capacité motrice à la fin de la NFT.
Tableau 3
Résultat de la capacité motrice du participant B.
| Tests | Avant | Après 5 séances | Après 11 séances | Fin | |
|---|---|---|---|---|---|
| Berg Balance Scale | Tâche 1 | 2 | 2 | 3 | 3 |
| Tâche 2 | 3 | 3 | 3 | 3 | |
| Tâche 4 | 3 | 3 | 3 | 3 | |
| Tâche 6 | 3 | 4 | 4 | 4 | |
| Tâche 7 | 3 | 3 | 3 | 3 | |
| Test de marche de 10 mètres | 8,9 s | 8,4 s | 8,1 s | 8,3 s | |
| Time Up and Go | 14,2 s | 13,9 s | 13,5 s | 13,5 s |
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Discussion
Les deux participants ont terminé le NFT sans éprouver d’effets indésirables évidents. En ce qui concerne les effets sur l’ensemble des séances, il a été constaté que la participante B pouvait apprendre à augmenter son amplitude iAB au cours des séances, ce qui a également entraîné une amélioration de la base de référence de l’OT. Il n’en va plus de même pour le participant A qui n’avait pas de tendance évidente à l’augmentation de la base de référence NFT ou EO entre les sessions. De même, en ce qui concerne les effets au sein de la session, le participant A n’a pas montré de tendance évidente à l’augmentation de l’IAB sur 5 blocs NFT, alors que le participant B était bien meilleur que le participant A. Néanmoins, le participant A a pu apprendre à élever son IAB en 9 séances de NFT par rapport à la base de référence de l’OT, ce qui indique qu’il pouvait montrer une activité IAB plus élevée dans les blocs NFT que l’état de repos à court terme, mais le maintien d’une telle augmentation n’a pas été facile sur de plus longues périodes. De même, la participante B a également appris à augmenter son IAB dans la plupart des séances de NFT par rapport à la base de référence de l’OT. Ces résultats suggèrent que la NFT a entraîné des changements plastiques dans l’activité cérébrale, mais que ces changements présentaient des différences interindividuelles.
Les différences interindividuelles dans l’apprentissage du neurofeedback ont également été trouvées dans des travaux antérieurs, indépendamment du protocole NFT et de la population de sujets (16-23). En ce qui concerne les patients victimes d’un AVC, Kober et al. (24), qui ont étudié les effets de la NFT sur les fonctions cognitives, ont également constaté que tous les patients ne pouvaient pas apprendre à améliorer l’amplitude alpha au sein et entre les sessions de NFT. Dans une population en bonne santé, la capacité d’améliorer l’alpha s’est avérée positivement liée à l’activité alpha au repos, c’est-à-dire que la personne qui a une activité alpha au repos plus élevée est plus susceptible d’obtenir une amélioration réussie de l’alpha par NFT (25). Une telle relation pourrait être généralisée aux patients atteints d’AVC chronique, car le participant B qui avait un alpha d’OT beaucoup plus élevé que le participant A (1,42 chez le participant B et 0,98 chez le participant A avant la première session) a montré une augmentation alpha beaucoup plus importante au cours des séances et entre les sessions.
Après l’alpha NFT, les deux participants ont une légère amélioration de leur bien-être émotionnel. Les niveaux d’anxiété et de dépression sont tombés à un comportement plus détendu. Pour les tests adaptés, une légère évolution de la performance de la parole a été observée chez le participant A qui présentait des symptômes d’aphasie par conduction. De même, une amélioration de la vitesse de la marche a été observée chez le participant B. Les séances de NFT ont été effectuées au domicile des patients et il n’y a eu aucun changement dans leur routine d’exercice. De plus, seul le NFT a été effectué sans autre traitement pendant l’intervention NFT. Ainsi, il est spéculé que l’amélioration n’était due qu’à NFT. En outre, il a été démontré qu’au cours de la récupération dans les 6 mois suivant l’AVC, l’augmentation alpha est associée à une amélioration des performances motrices et des activités de la vie quotidienne (6). Nos résultats suggèrent qu’avec l’aide de NFT, les patients victimes d’un AVC chronique ont pu améliorer leur activité alpha et améliorer la réadaptation, même si le temps écoulé entre l’apparition de l’AVC était plutôt long (au moins plus de 3 ans) et que les patients ne pouvaient pas être améliorés davantage en utilisant un traitement traditionnel.
Des rapports de cas antérieurs ont également montré des effets positifs de la NFT sur la réadaptation après un AVC, mais avec différents protocoles de NFT. Par exemple, Rozelle et Budzynski (26 ans) ont utilisé le NFT bêta1/thêta dans le but d’améliorer la bêta1 et de réduire la thêta chez un patient victime d’un AVC. Après NFT, le patient a réduit son activité à ondes lentes, sa dépression, son anxiété et ses acouphènes. De plus, il a amélioré sa maîtrise de la parole, la recherche de mots, l’équilibre et la coordination, l’attention et la concentration. Mroczkowska et coll. (27) ont mené une TSM/thêta NFT afin d’améliorer et de diminuer la thêta chez une patiente atteinte d’aphasie, et ont obtenu des résultats positifs en termes de concentration, de perception visuelle, de catégorisation, ainsi que de régulation de l’affect et de réduction des symptômes d’aphasie. Alors que la présente étude suggérait que l’alpha NFT pourrait également contribuer à la réadaptation après un AVC, en particulier chez le patient atteint d’un AVC chronique qui ne pouvait pas obtenir d’amélioration supplémentaire de la thérapie traditionnelle.
Conclusion
En conclusion, l’alpha NFT semblait avoir induit une certaine plasticité cérébrale chez les patients victimes d’un AVC chronique, ce qui était associé à une amélioration de l’état émotionnel, des fonctions cognitives et motrices. Il convient de noter que même une légère amélioration est prometteuse, car les patients n’ont eu aucune autre amélioration en utilisant la thérapie traditionnelle. Notre résultat suggère le potentiel de la NFT pour la réadaptation chronique des AVC.
Disponibilité des données
Les ensembles de données générés pour cette étude sont disponibles sur demande auprès de l’auteur correspondant.
Énoncé d’éthique
Tous les sujets ont donné leur consentement éclairé écrit conformément à la Déclaration d’Helsinki. Le protocole a été approuvé par le Comité d’éthique du CHLN et du CAML.
Contributions des auteurs
WN, AD et AR ont conçu la recherche. AD a mené l’expérience et analysé les données. WN et AD ont écrit le manuscrit. AR et WN ont supervisé, révisé et donné l’approbation finale du manuscrit. Tous les auteurs ont lu et approuvé le manuscrit.
Déclaration de conflit d’intérêts
Les auteurs déclarent que la recherche a été menée en l’absence de relations commerciales ou financières qui pourraient être interprétées comme un conflit d’intérêts potentiel.
Notes
Financement. Ce travail est soutenu par FCT (UID/EEA/5009/2019), Shanghai Normal University General Research Grant (SK201929), Academic Innovation Team Program de Shanghai Normal University et la Humanity and Social Science Youth Foundation du ministère de l’Éducation en Chine (19YJC190018).
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